Karstologia - Fauna Cavernícola

ESPECIACION Y EVOLUCION

La variación en el marco de una simple especie tiene muchas implicaciones en casi todos los aspectos de la biología, especialmente en la interpretación de las especies y los procesos de especiación. Taxónomos, genetistas, evolucionistas y ecólogos han incrementado su interés por el estudio de la variación en mayor profundidad, ya que se piensa que la variación por debajo del nivel específico encierra la clave para entender el origen de las especies.

Normalmente es aceptado que el ambiente no afecta directamente a los individuos para producir caracteres morfológicos y fisiológicos adaptativos, sino que actúa a través de la selección natural sobre la composición genética global de la población como un todo. Cada población local está adaptada, a través de la selección natural, a un ambiente específico. Ya que debe haber, teóricamente al menos, un genotipo óptimo para cada población en un ambiente particular, teóricamente debería esperarse una uniformidad genética en cada población. Sin embargo, en la realidad, ésto no ocurre y, por el contrario, la variación sigue existiendo como una propiedad fundamental de todos los sistemas biológicos. Todos los organismos contienen un gran almacén de variabilidad genética latente, la cual, incluso aunque no se manifieste en algunos fenotipos individuales, es un importante atributo de las poblaciones y, a su vez, de la especie como un todo.

El mantenimiento de la variabilidad genética es importante para la supervivencia de las especies y, en ocasiones, ésto puede llevar a que algunos organismos (portadores de esta información genética) sean capaces de sobrevivir a drásticos cambios ambientales, los cuales producen condiciones adversas para el genotipo modal que está mejor adaptado a las condiciones originales. De modo similar la población puede contener genotipos que favorezcan la colonización de nuevos ambientes; permitiendo una mayor capacidad de supervivencia y expansión de su distribución.

Las principales fuentes de variabilidad genética son las mutaciones, el flujo de genes y las recombinaciones, mientras que los factores que reducen la variabilidad son esencialmente la selección natural y la deriva genética. La deriva genética ha sido definida por DOBZHANSKY (1951) como "fluctuaciones reales en la frecuencia de genes en poblaciones efectivamente pequeñas". En tales poblaciones pueden ser perdidos completamente genes particulares, dando así a la población rasgos característicos. La selección natural actúa favoreciendo sólo aquellos fenotipos mejor adaptados a las condiciones ambientales, capaces de sobrevivir y reproducirse, y así perpetuarse a través de sus descendientes. La variación responde por tanto a una variedad de fuerzas selectivas ambientales, dando lugar al predominio de ciertos genotipos en poblaciones de diferentes áreas o tipos de habitat.

La variación juega un papel central en muchas discusiones sobre los mecanismos de especiación, especialmente en la controversia concerniente a los modelos alopátrico y simpátrico de especiación. La principal diferencia de opinión reside en si las poblaciones necesitan o no estar geográficamente separadas o aisladas antes de que la diferenciación ocurra.

Uno de los modelos clásicos de especiación es llamado especiación alopátrica. El carácter esencial de esta hipótesis es que las poblaciones que quedan separadas por algún tipo de barrera geográfica devienen genéticamente diferenciadas debido a la deriva genética o a la selección natural diferencial como producto del nuevo ambiente. Si las barreras son subsecuentemente removidas después de este período de desarrollo independiente hay varias posibilidades posteriores: las dos poblaciones no han divergido suficientemente y se interreproducen libremente; la interreproducción ocurre pero con baja eficiencia de los híbridos; o la divergencia puede ser tal que las poblaciones no son capaces de copular o de producir descendientes viables. La última posibilidad es considerada especiación alopátrica, y ya se está en presencia de dos especies. Algunos biólogos sostienen que esta explicación es el único modo posible de especiación en organismos que se reproducen sexualmente (MAYR, 1970), pero otros (DOBZHANSKY, 1970; SCUDDER, 1974; WHITE, 1978) sostienen que éste es sólo uno entre varios posibles procesos de especiación. A pesar de que teóricamente la explicación alopátrica es muy plausible y lógica, este modo de especiación, como todos los otros, no ha sido observado en la actualidad.

Como veremos en los siguientes apartados, la Bioespeleología no escapa a la polémica actual sobre el concepto de especie y el de los modos en que la especiación ocurre o puede ocurrir. A menudo este tema determina la visión general que tienen diferentes autores sobre el proceso de especiación en cavernícolas, la evolución troglomorfa, y la clasificación ecológica y taxonómica de los organismos involucrados.

El desarrollo de la genética de poblaciones en los años 30 tiene por resultado un nuevo avance en la concepción de la sistemática y clasificación biológica de los organismos, desarrollada inicialmente por Linneo, e introduce una nueva aproximación al concepto de especie. Las especies pasan a ser definidas en términos de poblaciones, como suscintamente lo hace MAYR (1970): las especies son "grupos de poblaciones naturales interreproductoras, aisladas reproductivamente de otros grupos". Este "concepto biológico de especie" es hoy ampliamente aceptado, tanto por genetistas como por taxónomos, a pesar de haber sido criticado desde distintos puntos de vista. EHRLICH & HOLM (1963), SOKAL & CROVELLO (1970) y LOVTRUP (1979) piensan que el evolucionista sólo necesita concernirse con poblaciones y que para el taxónomo sería preferible abandonar el concepto biológico de especie y usar una aproximación estrictamente fenética (cladística). Esta visión ha sido discutida por WHITE (1978), y la controversia entre la aproximación a la taxonomía filogenética versus la fenética ha sido cubierta, entre otros, por HULL (1970); el volumen 24 de Systematic Zoology resume sus resultados. Es suficiente decir aquí que el concepto biológico de especie ha resistido, de lejos, a sus más fundamentales ataques, y hasta ahora es la única base conceptual válida para el trabajo de los biólogos.

El concepto biológico de especie puede resultar inadecuado cuando se trabaja con organismos en los cuales no ocurren poblaciones interreproductoras, es decir, asexuales o uniparentales. Dobzhansky excluye a los organismos uniparentales de su concepto de especie, denominándolos "pseudoespecies" (DOBZHANSKY, 1972). Los taxónomos han descrito especies tanto en organismos uniparentales como biparentales, y continúan haciéndolo; resulta claro que las primeras son distintas de las especies sexuales y han sido llamadas "agamoespecies", pero ésto no resuelve el problema conceptual. No obstante, estos taxa asexuales no exhiben una caótica gama de variación, y pueden ser agrupados y denominados por sus caracteres de forma parecida a las especies sexuales, aunque se tenga en claro que la interreproducción es crucial para la delimitación de especies biológicas.

La más significativa limitación del concepto biológico de especie puede ser la ausencia de la dimensión temporal, ya que las especies son unidades esenciales de evolución. SIMPSON (1961) concibe sus especies evolutivas como "un linaje (una secuencia ancestro-descendiente de poblaciones) que evoluciona separadamente de otros" y ve como problemático la delimitación de especies a lo largo del tiempo. El sugiere que un linaje evolutivo tendría que ser dividido arbitrariamente en una sucesión de especies a lo largo del registro fósil, entre las cuales las diferencias morfológicas deben ser al menos tan importantes como las existentes entre especies vivientes del mismo grupo. Para otros filogenetistas, sin embargo, no existe un problema conceptual en la delimitación de especies evolutivas; éstas se originan cuando un linaje se divide en dos, de modo que cada especie existe como un simple linaje que ocupa el intervalo de tiempo entre dos eventos de especiación. WILEY (1978) adopta una aproximación filogenética y modifica ligeramente el concepto de Simpson mostrando que, de hecho, las especies no evolucionan a una tasa constante, sino que "mantienen su identidad" con respecto a otras especies a través de períodos de relativa estabilidad. Esta visión del proceso evolutivo ha sido discutida entre otros por GOULD & ELDREDGE (1977).

El concepto biológico de especie y el concepto evolutivo de especie no son en modo alguno contradictorios; el primero es un caso especial del segundo, aplicado en un punto del tiempo a poblaciones contemporáneas de organismos bisexuales. En términos de genética de poblaciones, Dobzhansky p.ej. refiere las especies como arreglos de combinaciones de genes que forman "picos adaptativos", distinguibles porque los valles "no-adaptativos" de combinaciones desfavorables de genes permanecen ampliamente inhabitados. Las especies, en el caso de organismos asexuales y sexuales, pueden entonces ser visualizadas como poblaciones naturales, que evolucionan como una unidad en la actualidad, o que retienen la capacidad de evolucionar como una unidad (MEGLITSCH, 1954; WILEY, 1978). La población de una especie es la manifestación visible de un pool de genes los cuales retienen su caracter como pool unificado porque, en teoría, cualquier alelo presente puede eventualmente llegar a reemplazar a todos los factores alelomórficos del pool, bien sea como resultado de interreproducción o bien como consecuencia de la simple supervivencia diferencial en el caso de organismos asexuales. La especie es así una región independiente y distinta del espectro genético, sin importar el mecanismo envuelto en la distribución de estos genes, y es por tanto aplicable igualmente a organismos que se reproducen sexual o asexualmente.

Quizás la implicación más importante de estas ideas es, no tanto que permiten acomodar en el concepto de especie a organismos uniparentales y biparentales, sino que proveen a las especies del sentido de unidades funcionales. Esto enfatiza que las especies existen, no tanto porque estén reproductivamente separadas, sino porque poseen roles evolutivos y ocupan nichos evolutivos separados en la Naturaleza. El aislamiento reproductivo surge de la necesidad de los organismos biparentales de concentrar sus combinaciones genéticas en torno a picos adaptativos. En este sentido, el concepto biológico de especie probablemente ha sobreenfatizado el papel que juega el aislamiento reproductivo en la delimitación de especies sexuales y en el proceso de especiación.

En términos geográficos, clásicamente se distingue tres modos de especiación: simpátrica, parapátrica y alopátrica (ENDLER, 1977). En la especiación simpátrica no hay segregación espacial entre las poblaciones divergentes y los miembros de cada una permanecen en el área de cruce de la otra. En la especiación parapátrica las poblaciones son contiguas, y la segregación espacial (sin disyunción) y la diferenciación son seguidas por el alcance del aislamiento reproductivo. En la especiación alopátrica, el entero proceso ocurre en disyunción, debido a la presencia de alguna barrera geográfica.

Ninguna de las vías envueltas en la diferenciación incluye una garantía de que el completo aislamiento reproductivo será alcanzado, como tampoco las distribuciones finales de los organismos proveen indicaciones, en sí mismas, del modo de especiación que ha estado involucrado. La adquisición, no sólo de una distribución geográfica actual, sino de otras características, pueden ser fenómenos post-especiación. En este sentido, debe recordarse que las inferencias evolutivas nunca son hechos probados, al menos no del modo en que el parentesco evolutivo es interpretado contando con la evidencia del registro fósil. La especiación es un proceso que requiere tiempo, por lo que no es posible su observación directa; la evidencia de la especiación debe ser entonces indirecta, por lo cual es más conveniente tratar los modos de especiación como modelos. Pero, su valor en este sentido, deja mucho que desear, ya que las predicciones derivadas de los mismos difícilmente son testables, por lo que se recurre a evaluar en qué grado son consistentes con las observaciones. MAYR (1979) reconoce que "el proceso de especiación tiene que ser reconstruido por inferencia". Por lo que el estudio de la especiación permanece en gran medida como una "ciencia ad hoc" (BUSH, 1975).

El clásico modelo alopátrico (MAYR, 1970; 1979) ha sido objeto de creciente crítica y una amplia gama de hipótesis y modelos alternativos, no-alopátricos, está ahora disponible. Discusiones sobre ellos han sido hechas por MURRAY (1972), BUSH (1975) y ENDLER (1977), entre otros. Una comprensiva revisión de la mayoría de los modelos existente es la de WHITE (1978).

Nuestra aproximación a la especiación parte, en primer lugar, del interés que reviste el tema para los taxónomos que trabajan con invertebrados en general y con los cavernícolas en particular. En insectos y otros numerosos grupos de invertebrados es claro que ha ocurrido una abundante especiación durante su exitosa radiación adaptativa. Considerando el elevado número de especies existentes (aproximadamente 1,2 millones de especies descritas y más de 10 millones de especies estimadas aún por describir) y lo que es conocido sobre su parentesco filético, es claro que muchos millones de eventos de especiación han tenido que ocurrir. Además, como los invertebrados son organismos primariamente de reproducción sexual y biparentales, cabe preguntar si estos millones de eventos han sido producidos por una interrupción del flujo de genes del tipo postulado por el modelo alopátrico (creación de barreras geográficas), o bien, si otros modelos pueden proveer explicaciones más reales y plausibles y en tal caso, qué datos pueden ofrecer éstos en términos de probar cada modelo. En segundo lugar, debido a que el karst o los sistemas de cuevas (en otras litologías) ocupan un volumen, la consideración puramente geográfica de si las distribuciones son contiguas o yuxtapuestas puede ser irrelevante, ya que la yuxtaposición horizontal puede resultar contigua verticalmente. Más bien lo que interesa discernir es si la especiación en cavernícolas puede ocurrir por la existencia de más de un modo de especiación, ya que de ello emergen visiones diferentes sobre cómo procede la adaptación y la evolución cavernícolas. En tercer lugar, puede resultar más útil mirar la especiación en término de flujo de genes (y no de distribuciones geográficas) y analizar qué puede causar su interrupción. La creciente evidencia aportada por investigaciones de campo, análisis filogenéticos, genéticos y ecológicos, experimentos de laboratorio y modelos teóricos, sugieren que el establecimiento de barreras reproductivas pre-cópula resulta crucial en el proceso de especiación y que éste ocurre frecuentemente por modos no-alopátricos.

Con la introducción de nuevas técnicas se ha hecho visible que existe una alta variabilidad genética y altos niveles de polimorfismo genético y de heterocigosis en poblaciones naturales. Una revisión de LEWONTIN (1974) concluye que la preponderancia de diferencias genéticas entre especies cercanamente relacionadas está latente en el polimorfismo existente dentro de las especies. Esta variabilidad difiere marcadamente de un grupo zoológico a otro y es mucho mayor en invertebrados que en vertebrados (WHITE, 1978).

También se ha establecido que las frecuencias génicas son heterogéneas a lo largo del área de distribución de una simple especie. Tal variación espacial es un carácter tanto de poblaciones contiguas como disyuntas. ENDLER (1977) establece que la interrupción o reducción del flujo de genes puede acelerar la diferenciación, pero no es necesaria para alcanzar la especiación. En este sentido cabe considerar dos aspectos: qué grado de extensión alcanza el flujo de genes en poblaciones naturales y qué grado de influencia tiene el flujo de genes como fuerza cohesiva.

Un ejemplo interesante lo suministran los experimentos de laboratorio efectuados sobre clinas de Drosophila (ENDLER, 1974; 1977): 15 demes de Drosophila fueron dispuestos para estudio; las clinas resultantes de la frecuencia génica de un gen marcador fueron seguidas a lo largo de 35 generaciones. Fue hallado que no existían diferencias significativas entre las clinas con hasta 40% de flujo de genes y aquéllas sin flujo génico. Todo ello sugiere que bajo fuerte presión de selección en cada deme, la diferenciación es posible, incluso cuando existe un flujo de genes tan alto como del 40%. Los resultados experimentales y los modelos teóricos muestran que es posible por diferenciación local evolucionar parapátrica o simpátricamente, a pesar de existir un considerable flujo de genes, si los gradientes de selección entre poblaciones contiguas son uniformes o si la presión selectiva es fuerte.

Si una marcada diferenciación puede originarse tanto en poblaciones continuas como disyuntas, ¿cuál de estos dos sets de situaciones tiene mayor significado?. HAMMOND (1981) ha hallado en insectos que la disyunción que no va acompañada por una diferenciación observable es, sorprendentemente, bastante común, mientras que el monomorfismo en poblaciones continuas de amplia distribución es relativamente raro. Por lo que concluye que tanto la distancia como la disyunción pueden ser responsables de la diferenciación observada en poblaciones naturales.

MAYNARD SMITH (1966) y otros autores han explorado -por medio de modelos matemáticos- las condiciones bajo las cuales la selección natural en un ambiente heterogéneo puede conducir al polimorfismo genético. El tipo de polimorfismo multi-nicho (o multi-habitat) que la investigación de Maynard Smith sugiere que puede formarse en simpatría ha sido hallado en poblaciones naturales, como p.ej. en las poblaciones de insectos estudiadas por HALKKA (1978) y WILSON (1989). La selección frecuencia-dependiente es responsable de tal polimorfismo y la correlación entre los morfos y los distintos tipos de nicho (o de habitat) resulta naturalmente en el establecimiento de muy diferentes frecuencias de alelos en las distintas subpoblaciones, a pesar de que los morfos se han formado en simpatría.

Otro tipo de divergencia, para la cual hay buena evidencia de su origen simpátrico, es la exhibida por las razas-hospedador (u otras razas biológicas) que ocurren en la naturaleza simpátricamente. Las razas-hospedador, las cuales se han formado rápidamente en tiempos históricos recientes, son conocidas en diversos grupos de insectos. Particularmente han sido estudiadas por BUSH (1975) en moscas Tephritidae que son plagas de variedades de árboles de manzanas introducidas en USA a partir de 1860. Sobre las variedades de plantas se han diferenciado en menos de 100 años nuevas formas de moscas de las frutas. Bush destaca que el proceso ocurre en simpatría, por simple deriva de hospedador, y que la variación genética necesaria para establecer una nueva raza-hospedador está presente en la población parental, incluso antes de que aparezca en escena un nuevo hospedador. A la vez, muestra clara evidencia de que tanto el hospedador como el sitio de cópula están ligados estrechamente y están controlados genéticamente, teniendo lugar la cópula en los frutos de la planta-hospedador. En aquellas instancias en que la cópula no está tan estrechamente ligada al hospedador, Bush concluye que una diferencia de tiempo en el momento de cópula, asociada a un cambio de hospedador, pueden generar también la divergencia simpátrica.

Una importante característica del modelo simpátrico de razas-hospedador es que sólo son requeridos unos pocos cambios en los loci claves de algún gen para permitir el contacto con el nuevo hospedador. El proceso no es iniciado por una "revolución genética" y la diferenciación asociada a un nuevo nicho ecológico no es más que su continuación (HUETTEL & BUSH, 1972). Las diferencias genéticas entre razas-hospedador pueden ser vistas como la formación -in statu nascendi- de nuevas especies. La deriva simpátrica de este tipo puede también darse por cambio de habitat y casos similares de formación de razas-habitats (por deriva a habitats de reciente formación) han sido documentados para diversos invertebrados (DIEHL & BUSH, 1989); BUSH (1994) presenta un resumen de los resultados obtenidos en este sentido por los estudios de Stanhoppe et al. (1993), Carroll & Boyd (1992) y Vouidibio et al. (1989). Este origen simpátrico de nuevas especies por cambio de habitat o de nicho ecológico es probablemente uno de los principales factores involucrado en la alta diversidad que presentan los ecosistemas tropicales y en la co-evolución entre insectos y plantas, por lo que la divergencia y especiación simpátrica -vía una deriva de habitat- puede ser muy común. En la especiación de los cavernícolas muy probablemente operan derivas de este tipo, pudiendo ser iniciada la divergencia por diferencias en la elección del biotopo de cópula o del momento de cópula, ya que este último suele estar correlacionado positivamente con la disponibilidad de alimento y condiciones ecológicas favorables, las cuales son distintas en los ambientes epígeos e hipógeos.

La partenogénesis y la poliploidía pueden intervenir dando origen a tipos especiales de especiación. La partenogénesis ocurre en muchos grupos animales y plantea diversas dificultades filosóficas al biólogo. Los sistemas sexuales no son universales. BLACKMAN (1981) ha colocado al sexo en su verdadero contexto, el de ser un poderoso facilitador de la evolución, discutiendo luego las implicaciones de un sistema de vida asexual. Cuando la partenogénesis es combinada con los procesos sexuales, en aquellos organismos que poseen una alternancia de generaciones uniparental y biparental, las implicaciones evolutivas son algo diferentes

. La especiación por poliploidía (GIBBY, 1981), ampliamente predominante entre plantas pero también presente en animales (sobre todo en insectos), es particularmente interesante e informativa, ya que involucra la aparición repentina de nuevas especies -inambiguamente- en el área de distribución de las existentes (simpatría). La exitosa formación de una especie poliploide casi siempre involucra la hibridización entre dos especies parentales, por lo que la nueva forma se inicia con un único, altamente heterocigótico (y por implicación, altamente adaptativo) genoma.

WHITE (1978) también ha destacado el papel que juegan los rearreglos cromosómicos en iniciar la divergencia. Su modelo "estasipátrico" provee una convincente explicación de cómo surgen razas parapátricamente distribuidas en insectos ortópteros de la familia Morabinae. Este modelo fue desarrollado a partir de estudios citológicos y taxonómicos y parece que puede ser aplicable a grupos de organismos de baja vagilidad y estructura genética poblacional similar a la de los Morabinae, tal como saurios y roedores. El modelo estasipátrico de White involucra la generación de rearreglos cromosómicos (en su mayoría fusiones y fisiones de segmentos cromosómicos), dando homocigotos adaptativamente superiores y heterocigotos inferiores. Las poblaciones en las cuales se establece el rearreglo adoptan una distribución parapátrica con respecto a la población parental.

La idea de que el aislamiento reproductivo puede ser desarrollado gradualmente e impulsado por la selección natural es tan antigua que se remonta a A.R.Wallace. La premisa esencial es muy simple. Si hay más de un fenotipo favorecido por la selección, los intermedios tendrán más baja eficiencia, y entonces la selección natural tenderá a eliminar a los "híbridos". Cualquier desventaja post-cópula de los híbridos deberá así favorecer el desarrollo de barreras a la cópula heterogamética. Más específicamente, si los heterocigotos tienen una desventaja comparados con los homocigotos, entonces cualquier gen que cause una reducción de la frecuencia de los heterocigotos será favorecido sobre otros genes que no tengan efecto en la preferencia de cópula. El desarrollo de barreras reproductivas de este modo, ha sido llamado "Efecto Wallace". Un importante punto a destacar es que una selección de este tipo no es una selección para el desarrollo del aislamiento reproductivo como tal, sino una selección contra las cópulas heterogaméticas.

Varios estudios experimentales (listados por ENDLER, 1977) han empleado éxitosamente selección artificial para producir cópulas electivas. Bajo intensa selección, pueden ser producidas muy rápidamente barreras pre-cópula. Sin importar lo equívocos que puedan considerarse los resultados de tales experimentos (en comparación con lo que ocurre en la Naturaleza), ellos permiten una clara conclusión: existen recursos genéticos para explicar el Efecto Wallace. Basados en la desventaja post-cópula de los híbridos, los modelos de ENDLER (1977) demuestran cómo en determinadas circunstancias un gen puede propagarse hasta su fijación.

Otros modelos matemáticos han explicado también el importante efecto que la heterogeneidad ambiental tiene sobre la estructura genética de las poblaciones y como ésta puede generar polimorfismo. DICKINSON & ANTONOVICS (1973) han mostrado que para un simple gen A (no dominante) controlando un carácter bajo selección disruptiva, con presiones de selección sobre los genotipos AA, Aa y aa = 0,8, con flujo de genes 0,3 y con grado de cópulas electivas 0,9, el completo aislamiento reproductivo es logrado en tan poco como 18 generaciones. A pesar de los admitidos supuestos que el modelo contiene, los autores concluyen que éste provee una inequívoca demostración de que la especiación simpátrica es posible.

La selección que favorece cópulas electivas no es el único modo en que pueden generarse barreras reproductivas pre-cópula en poblaciones continuas. En discusiones teóricas sobre la divergencia y la especiación simpátricas MAYNARD SMITH (1966) ha mostrado que los cambios en la frecuencia de cópula, resultantes de la "selección de habitat", son también posibles modos por medio de los cuales puede desarrollarse el aislamiento reproductivo. La selección de habitat, en este contexto, es la ocurrencia preferencial de un genotipo en el habitat o nicho para el cual es más eficiente. Cuanto más discretos son los nichos de los genotipos (espacial o temporalmente), mayor será la tendencia a que se desarrolle una separación reproductiva pre-cópula. Este proceso tiene mucho en común con el modelo de BUSH (1975, 1994) de razas-hospedador (o razas-habitat). Pero aquí el énfasis es puesto en el desarrollo gradual de barreras reproductivas pre-cópula, como corolario de una progresiva selección de habitat (no necesariamente un diferente hospedador o un diferente biotopo). El papel jugado por el alto stress ambiental del habitat subterráneo sobre los organismos cavernícolas (HOWARTH, 1993) sería un proceso similar al descrito; la selección y divergencia se producen al invadir un nuevo habitat en el cual las presiones de selección son muy fuertes, debido a la adversidad del medio.

Una distinción ha sido hecha entre las instancias donde la especiación es completada en aislamiento del flujo de genes y otras donde al menos persiste una cierta cantidad de contacto genético hasta el momento en que la especiación es completada. Considerando la especiación en términos de flujo de genes (y no de distribuciones geográficas) puede decirse que existen tres modos posibles de especiación: (1) Siguiendo un período de diferenciación, el aislamiento reproductivo es alcanzado por el perfeccionamiento de barreras reproductivas en presencia de flujo de genes. (2) Siguiendo un período de diferenciación, el aislamiento reproductivo es alcanzado en inmunidad ante el flujo de genes. (3) La ruptura irreversible del flujo de genes produce un aislamiento reproductivo "instantáneo", como en el cambio de ploidía. Este es -teóricamente- sinónimo de especiación, pero las nuevas especies sólo serán reconocidas como tales si ellas sobreviven lo suficiente como para exhibir un cierto grado de diferenciación.

La mayoría de los modelos de especiación simpátrica y parapátrica claramente conforman el Modo 1, al igual que los modelos que involucran selección de hospedador o de habitat. Mientras que la especiación alopátrica en su estricto sentido conforma el Modo 2. El cambio de ploidía conforma el Modo 3. Nótese que la subdivisión de un pool de genes por disyunción geográfica -alopatría- aunque es completa, siempre es potencialmente reversible. Los rearreglos cromosómicos implican una subdivisión parcial pero generalmente irreversible, mientras que la distancia (como en una clina) siempre es parcial y potencialmente reversible. Por ello, las poblaciones en las cuales la diferenciación está ocurriendo tienen un futuro incierto; la reversión de barreras parciales o temporales al flujo de genes puede reunir de nuevo muchos segregados divergentes a su población parental, por lo que la diferenciación en sí misma no es necesariamente divisiva. Para que se complete el proceso de especiación es necesario que se alcance el aislamiento reproductivo, el cual comprende el estado final en todos los casos, es decir, la ruptura completa e irreversible de la continuidad genética.

Podemos concluir que la percepción actual entre numerosos investigadores es la de que los modos de especiación simpátrico y parapátrico (además del alopátrico) son un significativo modo en que la especiación ocurre en la Naturaleza, particularmente entre ciertos grupos de organismos muy ricos en especies, como insectos, arácnidos y nemátodos (SCUDDER, 1974; BUSH, 1975, 1994; WHITE, 1978; KONDRASHOV & MINA, 1986; TAUBER & TAUBER, 1989; OTTE & ENDLER, 1989). La ocurrencia e importancia de la especiación simpátrica es reforzada por la distribución taxonómica de los casos propuestos. Entre los animales, una muy alta proporción se origina en los insectos (BUSH, 1975; KONDRASHOV & MINA, 1986; OTTE & ENDLER, 1989) y entre peces y moluscos (MC KAYE, 1980; DAVIS, 1982; ECHELLE & KORNFIELD, 1984; GITTENBERGER, 1988; MEYER, 1989; WILSON, 1989). Pocos ejemplos vienen de aves o mamíferos y éstos frecuentemente están asociados a rearreglos cromosómicos; una notable excepción son los pinzones de cactus de la Isla Genovesa, en Galápagos (THORPE, 1945; GRANT & GRANT, 1979). Esta disparidad explica en parte los distintos puntos de vista de biólogos que trabajan con distintos grupos zoológicos. En la actualidad, existe sustancial información tanto de que la especiación simpátrica tiene un papel predominante en insectos (el grupo más numeroso de organismos) como de que el aislamiento por barreras geográficas no es un prerequisito para la especiación (BUSH, 1975, 1994; ENDLER, 1977, 1989; TEMPLETON, 1980; BARTON & CHARLESWORTH, 1984; BUSH & HOWARD, 1986; KONDRASHOV & MINA, 1986; FEDER et al., 1988; MC PHERON et al., 1988;).

En los apartados anteriores hemos visto que los modos de especiación simpátrico y parapátrico no sólo son posibles sino que alcanzan una gran significación en los grupos de organismos más numerosos en especies (invertebrados). También ha sido destacado que la diferenciación y especiación son posibles en presencia de flujo génico, y que bajo fuerte presión de selección puede ocurrir incluso cuando el flujo de genes es considerable.

En el caso de los cavernícolas, que en su mayoría son invertebrados, los procesos no-alopátricos seguramente están ampliamente extendidos. Los factores involucrados en su adaptación y especiación pueden ser múltiples. La selección natural en un ambiente heterogéneo conduce al polimorfismo genético de tipo multi-nicho o multi-habitat. En estudios con cavernícolas (sobre todo anfípodos, colémbolos y peces) ha sido demostrado que las poblaciones hipógeas y epígeas se adaptan de distinto modo a los distintos habitats y biotopos, y que esta adaptación es diferencial y promueve la divergencia y la evolución troglomorfa (CHRISTIANSEN, 1985; HÜPPOP, 1985; HOWARTH, 1987; KANE & CULVER, 1991; MATHIEU & TURQUIN, 1992). El paso del medio epígeo al hipógeo a través de ambientes transicionales puede proceder más o menos rápidamente, pero siempre involucrando fases, pasos graduales o etapas, en las cuales la adaptación al ambiente profundo de las cuevas representa el punto extremo de la evolución troglomorfa. Cambios rápidos pueden ser promovidos por factores como: paedomorfosis, neotenia, alto stress determinado por la severidad de las condiciones ambientales, etc. En todo caso, el ambiente hipógeo debe ser visto como un medio con gran potencial para favorecer los cambios genéticos.

Cabe destacar que la paedomorfosis y neotenia son fenómenos frecuentes en cavernícolas y han sido señalados desde fechas tempranas, particularmente en urodelos, peces, crustáceos e insectos (POULSON, 1963; VANDEL, 1965; BRANDON, 1971; BESHARSHE & HOLSINGER, 1977; MATSUDA, 1982; HOWARTH, 1986). En estos casos los organismos modificados mantienen caracteres juveniles de las formas ancestrales en el estado adulto. El proceso, que puede afectar a órganos aislados o a la totalidad del organismo, involucra una divergencia rápida y global de la nueva forma cavernícola. Cambios paedomórficos ocurren inambigüamente en simpatría, como ha sido documentado particularmente para fauna intersticial (SCHMINKE, 1981; NEWMAN, 1983; WESTHEIDE, 1987; DANIELOPOL & BONADUCE, 1990). Posteriormente puede ocurrir especiación alopátrica por aislamiento pasivo, debido a la fragmentación del habitat p.ej. por regresiones marinas (STOCK, 1980; BOUTIN & COINEAU, 1990), lo que ha dado lugar a numerosos ejemplos de vicarianza. Sin embargo, obsérvese que el resultado vicariante es posterior al momento en que ocurre la especiación que da origen a la forma intersticial, y que este evento primario ocurre a través de una activa colonización del medio subterráneo por los organismos, sin intervención de barreras geográficas, es decir, por modos de especiación no-alopátricos.

Entre los principales procesos que operan en la especiación de cavernícolas, la deriva simpátrica es fundamental. La idea de que el aislamiento reproductivo se puede desarrollar gradualmente por selección ("Efecto Wallace") ha sido probada por estudios experimentales y por modelos como los de ENDLER (1977) y DICKINSON & ANTONOVICS (1973), y es muy similar a la idea de la deriva de habitat de HOWARTH (1986). Aunque sin explicitar los mecanismos involucrados, CHAPMAN (1986) y GALAN (1982; 1995) también han sugerido una idea de este tipo.

ENDLER (1977) y BUSH (1975; 1994) han enfatizado que el aislamiento reproductivo (especiación) puede ser alcanzado por el perfeccionamiento progresivo de barreras reproductivas, bien sea a través de selección que favorece cópulas electivas o bien a través de otros mecanismos intrínsecos pre-cópula, y que éstas pueden ser formadas durante el proceso de adaptación a un nuevo habitat. Bajo intensa selección la especiación simpátrica puede ocurrir rápidamente y el inicio de la especiación a través de una deriva de habitat requiere pocos cambios genéticos (BUSH, 1994). La adversidad del ambiente profundo de las cuevas y el alto stress ambiental ejercido sobre los organismos cavernícolas (GALAN, 1993; HOWARTH, 1993) proveen suficiente potencial selectivo para que la especiación en cavernícolas ocurra de este modo (simpátrica y/o parapátricamente), preferentemente o en la mayoría de las ocasiones.

Estos mecanismos pueden comprender factores de evitación de cópula que impliquen separación espacial o temporal, como diferencias de lugar o tiempo de cópula. La asincronía que evita la copulación entre las poblaciones que están diferenciándose puede desarrollarse como corolario de la especificidad de sitio para realizar otras actividades (alimentación o pupación p.ej., frecuente en insectos). Los factores temporales pueden involucrar diferencias cíclicas, estacionales o diarias; la pérdida de los ciclos más comunes en los cavernícolas o su mayor sincronización con el ciclo hidrológico del karst p.ej. pueden operar de este modo, con el resultado simple de favorecer la cópula homogamética o evitar la heterogamética. La divergencia de nicho tenderá a producir un comportamiento divergente que irá siendo acompañado por diferencias de lugar o tiempo de cópula. Esto ha sido sugerido p.ej. por ANDRIANI (1990) y GALAN (1995) para la diferenciación de poblaciones hipógeas y epígeas de peces Trichomycterus y Symbranchus en cuevas de Venezuela.

También pueden estar involucrados factores de rechazo o evitación de cópula, particularmente los que envuelven diferencias en SMRS (sistemas de reconocimiento de cópula específicos), como diferencias en atractivos químicos, feromonas y señales de cortejo. En muchos casos, el mecanismo primario de aislamiento entre poblaciones simpátricas es alguna clase de específico "sex appeal". El desarrollo de señales y respuestas (o falta de respuesta) específicas en el proceso de cortejo o de atracción de copuladores potenciales actúa de este modo. Los comportamientos especie-específicos son muy frecuentes en diversas clases de animales inmediatamente antes o durante el cortejo. Particularmente significativas entre cavernícolas serán las señales táctiles intercambiadas en proximidad. SMRS que involucran discriminación táctil poseen gran especificidad y diferencias marcadas de este tipo son desarrolladas en simpatría. La idea de que las estructuras sexuales secundarias de los machos en insectos pueden estar involucradas directamente en barreras reproductivas pre-cópula son muy antiguas y datan de la época de Dufour, en 1844. El reconocido bioespeleólogo JEANNEL (1955) efectuó una elucidadora investigación en coleópteros sobre este tipo de variación en las características sexuales secundarias de los machos y llegó a la conclusión de que muchos de estos caracteres debían estar envueltos en la separación pre-cópula de las especies. Lo más significativo de las diferencias en los caracteres de reconocimiento táctil entre poblaciones simpátricas es que éstas son de un tipo muy simple en su diseño y de fácil discriminación. Los caracteres de reconocimiento táctil están situados frecuentemente en el apex abdominal, la genitalia o las patas; son característicos las prominencias, ganchos, lóbulos divididos, proyecciones o incisiones en ángulo, combas, agrupamientos de pelos y sedas, y manchas texturales, en diversas combinaciones, que pueden ser rápida y fácilmente detectadas por sensores mecánicos simples. La investigación entomológica ha aportado numerosa información para sustentar que las diferencias en SMRS suelen ser completamente efectivas para asegurar la separación reproductiva pre-cópula de especies simpátricas cercanamente relacionadas (HAMMOND, 1972; ENDLER, 1977).

Esto también ha sido mostrado para anfibios y otros grupos (BLAIR, 1964; ENDLER, 1977). Otros mecanismos de separación reproductiva pueden incluir factores de incompatibilidad de cópula, es decir, todo tipo de impedimentos a la fertilización no-comportamentales ni de evitación. En invertebrados puede ocurrir una variada gama de incompatibilidades estructurales. La apropiada deposición de esperma puede ser impedida por la forma del endofalo del macho o de la bolsa copulatriz de la hembra, por la longitud y forma de las estructuras flagelares del macho, por la posición y estructura de la espermateca de la hembra, o por la estructura del espermatóforo. La divergente adaptación a distintos biotopos, particularmente en simpatría, normalmente desemboca en diferencias morfológicas que entrañan diferencias estructurales de este tipo. Ha sido sugerido que algunos factores de este tipo pueden ser productos incidentales de la diferenciación que acompaña y sigue a la especiación (y no un desarrollo previo para construir el aislamiento reproductivo); sin embargo, desarrollos divergentes inusuales son encontrados, precisamente, en pares de especies simpátricas; si éstos son el resultado de selección contra cópulas heterogaméticas o no, es algo que queda por resolver; por lo que ambas posibilidades quedan abiertas: pueden ser caracteres adquiridos antes de la especiación o bien pueden ocurrir en pools de genes ya separados por una efectiva barrera post-cigótica. El punto crucial para demostrar que el desarrollo de una barrera pre-cigótica no es un fenómeno post-especiación es que ella no siempre está suplementada por barreras post-cópula totalmente efectivas (HAMMOND, 1981). En anuros e insectos ha sido encontrado que los casos de pares de especies simpátricas que se hibridizan en la Naturaleza son raros, mientras que son comunes los casos en que pueden ser cruzadas éxitosamente cuando las barreras pre-cigóticas se rompen bajo condiciones de laboratorio; así las barreras post-cópula entre especies simpátricas del mismo grupo son más frecuentemente inefectivas que efectivas (MECHAM, 1961).

La evidencia disponible actualmente sugiere que factores como los anteriormente comentados juegan un papel en la construcción de barreras intrínsecas pre-cópula. Muchas de ellas exhiben señales de específica adaptabilidad y, por tanto, pueden ser frecuentemente responsables de la separación reproductiva y especiación simpátrica-parapátrica en cavernícolas. BUSH (1994) agrega la opinión de que, en subpoblaciones que se están adaptando a diferentes habitats, la deriva de habitat en respuesta a selección divergente puede ser improvisada de este modo, y la adquisición de diferencias genéticas puede ser comandada por factores ligados a la preferencia de habitat o a cualesquiera otros que incrementen la eficiencia en el nuevo ambiente. A través de modelos teóricos y simulaciones de computador Bush demuestra la existencia de una respuesta correlacionada entre selección de habitat y mecanismos pre-cópula de aislamiento en simpatría. Estos modelos indican que la formación de razas y especies simpátricas puede ocurrir cuando los individuos con fuerte dependencia de habitat y específicos comportamientos de cópula experimentan superior fitness sobre los genotipos de menor o intermedia fitness, en el nuevo habitat. Tal conclusión, que es válida para la especiación simpátrica en general, es particularmente aplicable a cavernícolas, ya que la deriva de habitat y la adaptación al medio hipógeo se desarrollan bajo fuerzas ambientales selectivas particularmente fuertes, tal como ha sido comentado al describir la adversidad del medio y las condiciones de alto stress que frecuentemente se presentan en el ambiente profundo de las cuevas.

Un aspecto adicional sobre la factibilidad y predominio del desarrollo de barreras reproductivas de cara al flujo de genes es aportado -inversamente- por la dificultad de concebir una explicación general en términos alopátricos. Las inferencias basadas en presumir la existencia de un pasado evento vicariante, que pudo no haber ocurrido nunca, deberían ser examinadas críticamente. Además, ya ha sido comentado que la existencia de claros ejemplos de vicarianza en cavernícolas no constituye materia probatoria para sustentar el modelo alopátrico, ya que frecuentemente son eventos post-especiación. Los casos en los que realmente existe evidencia paleogeográfica consistente con el momento de especiación son muy escasos y siempre tienen el carácter de hechos inferidos pero no probados.

Concebida la evolución de los organismos cavernícolas como un proceso multietapas, es lógico suponer que a lo largo de su desarrollo histórico pueden haber ocurrido varios eventos de especiación y -si existe evidencia- pueden también estar intercalados eventos vicariantes. El proceso global es progresivo, y su etapa final es el acentuado troglomorfismo existente entre los cavernícolas, en los más diversos grupos zoológicos. El inicio del proceso puede tener muy diversa antigüedad, variable en cada caso; mientras que la relictualidad como resultado es muy frecuente en las zonas templadas y más bien rara en la zona tropical. Recientemente ha sido propuesta una hipótesis estrictamente alopátrica que postula que las fluctuaciones paleoclimáticas en los trópicos serían responsables de la especiación y evolución de los cavernícolas tropicales (TRAJANO, 1995). Aparte de los numerosos supuestos que contiene el modelo, nosotros hemos discutido con ejemplos de fauna cavernícola de Brasil y Venezuela la inconsistencia de las predicciones derivadas del mismo (GALAN, 1995; 1996).

Durante el Pleistoceno hay evidencias de la ocurrencia de fluctuaciones paleoclimáticas en los trópicos y en particular en el norte de Sudamérica y el Caribe; ésta ha sido revisada por SCHUBERT (1988), quien indica una escasa oscilación térmica en las zonas bajas tropicales (2-3ºC) y descensos en la cantidad de lluvia del orden de 700 mm o más en algunas zonas, generando una alternancia irregular de condiciones áridas y húmedas, no sincrónicas. Es decir, mientras en algunas localidades hay períodos de aridez, simultáneamente hubo climas más húmedos en otras localidades. Las fluctuaciones asociadas al glaciarismo Cuaternario en los trópicos fueron complejas en sus detalles y a menudo faltan dataciones adecuadas de los eventos registrados, por lo que no se trata de una simple alternancia de fases secas y húmedas, glaciares e interglaciares. Por otra parte, la teoría de los "refugios" en Sudamérica, propuesta inicialmente por HAFFER (1970, 1974) para explicar en términos de especiación alopátrica la distribución de algunos grupos de aves, se ha mostrado inconsistente y especulativa, ya que ha sido derrumbada con ejemplos de otros grupos zoológicos, particularmente herpetofauna (un grupo con mayor sensibilidad ecológica y mayores restricciones para sus desplazamientos) (Ver p.ej. GORZULA, 1992; DUELLMAN & HOOGMOED, 1992). Hoy es claro que muchas zonas postuladas o no como refugios experimentaron fluctuaciones (RULL, 1991), pero la información disponible es puntual y difícilmente correlacionable, a la vez que ninguna de las clasificaciones sucesivamente propuestas ha podido dar cuenta simultáneamente de las distribuciones faunísticas encontradas.

La aplicación de la teoría de los refugios de Haffer y la presunción de que la especiación sólo puede proceder en cavernícolas alopátricamente están implícitas en el modelo de TRAJANO (1995). En nuestra opinión, las variaciones de humedad en zonas tropicales sí debieron producir diversos cambios (moderados) en la vegetación y el régimen hidrológico, lo que puede haber producido cambios graduales en el aporte de nutrientes al medio hipógeo, generando durante las fases secas condiciones oligotróficas más acentuadas (tróficamente más adversas) que las existentes en la actualidad, en algunos casos. Bajo condiciones más fluctuantes y oligotróficas en las cuevas, las presiones de selección serían más fuertes, y pueden haber propiciado mayores grados de troglomorfismo en las poblaciones cavernícolas. La especiación de los cavernícolas fundamentalmente debe haber ocurrido por modos no-alopátricos, pero sin descartar la alopatría en particulares ocasiones. Por ejemplo, el avance de la karstificación en un macizo puede producir eventos rápidos de aislamiento, tanto para la fauna acuática (captura de ríos, hundimiento del drenaje) como para la terrestre (colapso de galerías, colmatación local por espeleotemas o sedimentos), pudiendo generar el aislamiento de poblaciones locales ya adaptadas al ambiente hipógeo. La fragmentación del habitat puede entonces permitir la evolución filética, acentuando la divergencia en alopatría, pero nótese que no necesariamente implica especiación. Lo que desde luego no parece factible (ni existe evidencia) es de que las fluctuaciones climáticas hayan comandado la especiación y evolución de los cavernícolas tropicales, ni que éstas se hayan producido pasivamente.

Un aspecto clave también en hipótesis y modelos estrictamente alopátricos es que la evolución cavernícola es concebida y conceptualizada de manera simple, en dos fases: en la primera, una población epígea extiende su distribución colonizando las cuevas; así genera una población genéticamente continua, troglófila, porque en parte habita en cuevas y en parte en superficie. En la segunda, un evento vicariante (formación de una barrera geográfica), como p.ej. período seco en superficie, aisla la parte hipógea de la población de la porción epígea; esta fragmentación interrumpe instantáneamente el flujo de genes entre las dos partes y es sinónimo de especiación (ya que en el modelo alopátrico éste es el único modo posible de especiación). La parte hipógea se transforma en troglobia (exclusiva de las cuevas), mientras que la parte epígea prosigue su divergencia como epígea.

Si posteriormente la barrera geográfica es eliminada (p.ej. un nuevo período húmedo), la población epígea se extiende de nuevo hasta estar en contacto con la hipógea, pero como ambas han divergido genéticamente aisladas, han acumulado diferencias genéticas que hacen imposible la interreproducción: se han formado dos especies donde antes sólo había una. Así pués, en la evolución cavernícola según el modelo alopátrico sólo habría dos fases: la colonización de las cuevas (origen de los troglófilos) y el aislamiento alopátrico y especiación (origen de los troglobios). Los conceptos utilizados son simples y lógicos; y los alopatristas rechazarán toda crítica argumentando que ésta es la explicación más parsimoniosa. Sin embargo, no deja de ser una construcción teórica, y quizás una sobre-simplificación. Las predicciones que pueden derivarse del modelo tampoco lo hacen más demostrable, dado que las predicciones de modelos alternativos (no-alopátricos) incluyen la posibilidad de ocurrencia de eventos vicariantes, por un lado, y por otro, la divergencia y especiación en simpatría producen el mismo resultado. Por lo cual, un simple análisis del resultado no permite confirmar o rechazar ninguno de los modelos. Es en este preciso sentido que la formulación de este tipo de modelos debe ser críticamente examinada.

La creciente información aportada por estudios sobre procesos de especiación no-alopátricos (KONDRASHOV & MINA, 1986; WILSON, 1989; TAUBER & TAUBER, 1989; GALIANA et al., 1993; BUSH, 1994; entre otros) y sobre la adaptación y evolución de cavernícolas (HÜPPOP, 1986; DANIELOPOL & ROUCH, 1991; KANE & CULVER, 1991; MATHIEU & TURQUIN, 1992; HOWARTH, 1986, 1993; GALAN, 1993, 1995; entre otros), suministran suficiente evidencia para concebir procesos más reales y complejos, en los cuales la deriva de habitat, la adaptación a los ambientes subterráneos y la especiación con flujo de genes están presentes, estando la evolución troglomorfa comandada por una activa colonización de los organismos. El troglomorfismo resultante se revela como un proceso convergente y paralelo, influido por selección natural y estrechamente dependiente de las severas condiciones ecológicas en el ambiente profundo de las cuevas.

La clasificación ecológica de los organismos cavernícolas requiere, en primer lugar, considerar el ecosistema hipógeo como un sistema abierto, en continuidad física con otros ambientes transicionales y, en segundo lugar, con una zonación progresiva entre la superficie y la región subterránea más profundamente incluida en la roca-caja y en el subsuelo. Los sistemas de cavernas (el karst típico en rocas solubles y las cavernas en otras litologías) constituyen la región más profunda de la corteza terrestre con sistemas de vacíos habitables por seres vivos. También existen vacíos intergranulares en sedimentos inconsolidados (que pueden llegar a tener gran espesor), pero éstos suprayacen geomorfológicamente a los terrenos de roca compacta.

La zonación más sencilla de las cavernas comprende tres ambientes: el ambiente superficial (zona de entrada y zona transicional), el ambiente intermedio (zona aireada) y el ambiente profundo ("deep cave" o zona de aire en calma). Algunos medios transicionales (como MSS, crevicular-edáfico, e intersticial hyporheico) pueden desempeñar -para algunos organismos- un papel ecológico equivalente al del ambiente intermedio; mientras que otros medios transicionales (edáficos, creviculares muy superficiales, biotopos crípticos húmedos y oscuros epígeos) pueden jugar un papel similar al del ambiente superficial.

Considerando esta zonación, las tres categorías clásicas del sistema Schiner-Racovitza pueden ser redefinidas del siguiente modo:

1. Troglobios. Especies que completan su ciclo de vida y están adaptados al ambiente profundo de las cuevas. Algunas especies en algunas ocasiones pueden también habitar en medios transicionales (como MSS, intersticial o ambiente intermedio). Morfológicamente pueden ser reconocidos por presentar un alto grado de troglomorfismo, significativamnente mayor que el de otros miembros no-troglobios de sus respectivos grupos taxonómicos. Por ello requieren una adecuada comparación de caracteres con sus más próximos relativos.

2. Troglófilos. Especies que completan su ciclo de vida y están adaptados al ambiente intermedio de las cuevas, pero también pueden frecuentar habitats transicionales próximos (como la zona de entrada y ambientes crípticos epígeos). Eventualmente pueden ingresar al ambiente profundo, pero normalmente no completan su ciclo de vida en él. Pueden ser reconocidos por presentar menores modificaciones anatómicas; su grado de troglomorfismo es menor que el de los troglobios (muchos son microftalmos, ligeramente depigmentados y de morfología robusta, mientras que los troglobios de sus grupos son anoftalmos, depigmentados y muy estilizados), pero mayor que el de sus epígeos relativos. En ocasiones mantienen poblaciones hipógeas y epígeas, pero pueden también estar restringidos al medio hipógeo. Con frecuencia, existen poblaciones hipógeas de la especie en unas regiones, mientras que en otras son conocidas poblaciones epígeas en habitats crípticos o transicionales.

3. Troglóxenos. Frecuentan las cuevas y generalmente sólo completan en ellas una parte de su ciclo de vida. Normalmente habitan en el ambiente superficial, pero pueden también ingresar en el intermedio (de modo temporal o cíclico). Suelen habitar también en biotopos epígeos húmedos y oscuros (abrigos y grutas superficiales, bloques de roca y lugares sombríos, troncos huecos de árboles, edificaciones en ruinas, etc.). No presentan troglomorfismo, pero en algunos grupos zoológicos están dotados de mecanismos de orientación para desenvolverse en oscuridad (ecolocación en quirópteros y guácharos, órganos táctiles y químicos en arácnidos, quilópodos y peces, etc.). Algunos grupos pueden mantener poblaciones en el ambiente superficial de las cuevas de modo regular, si el alimento es suficiente. Esta categoría incluye también muchas formas accidentales, de los más diversos grupos zoológicos.

Las grandes colonias de vertebrados troglóxenos (quirópteros, vencejos y guácharos) pueden dar origen a ingentes depósitos de guano. Los cavernícolas troglófilos y troglobios pueden en parte beneficiarse de esta situación, bien sea aprovechando directamente detritos orgánicos o bien predando sobre la fauna que habita en los mismos. Pero estos depósitos, en general, lo que hacen es crear (en este caso dentro de las cuevas) una biocenosis adicional. La fauna cuyo ciclo de vida depende del guano es denominada "guanobia", y dado que su habitat es el guano y no la caverna, no puede ser considerada propiamente cavernícola (ya que el guano puede ser depositado en cuevas o en otros medios). Algunos habitantes del guano, lo mismo que parásitos, presentan reducciones estructurales y depigmentación, pero estos caracteres no pueden ser considerados troglomorfismos. Aunque han sido propuestas clasificaciones en relación a la fauna del guano y las cavernas, las mismas carecen de sentido, ya que confunden dos medios distintos; lo mismo es aplicable a endo y ecto-parásitos. La esgrimida capacidad de algunos guanobios para desenvolverse en el habitat subterráneo sólo hace referencia a una parte de su ciclo de vida (generalmente sin alimentación) y la capacidad de colonizar nuevos depósitos de guano normalmente depende de foresis (transporte de adultos o alguna fase larvaria de guanobios o parásitos por su hospedador o generador de alimento); pero es obvio que una población guanobia nunca está adaptada a las cavernas, ya que no puede vivir en ellas si el guano falta, por lo que su presencia debe ser considerada accidental o especial, aunque en algunos casos pueda mantener cierta duración en el tiempo.

(1) El término "troglomorfo" debe aplicarse a un conjunto de caracteres (anatómicos, fisiológicos y comportamentales) tras adecuada comparación con formas epígeas o transicionales del mismo grupo zoológico, y no a caracteres aislados como la depigmentación o anoftalmia.

(2) El término "troglobio", o "stygobio" para los acuáticos, debe restringirse a cavernícolas. En ocasiones algunos troglobios pueden presentarse o habitar en otros habitats transicionales, pero no debe aplicarse el término al conjunto de la fauna de esos medios (como p.ej. a todos los habitantes del MSS o del intersticial), ya que se trata de ecosistemas o habitats distintos. Para evitar confusiones es preferible referir a un organismo según el habitat en que ha sido hallado, como p.ej. "stygobio" sólo, "stygobio-intersticial", o "intersticial" sólo; lo mismo puede hacerse para "troglobio" sólo, "troglobio-MSS", o "MSS" sólo.

Con un criterio como el expuesto se evita la confusión y se eliminan los agrupamientos absurdos. Valga como ejemplo el ostrácodo Danielocandona lieshoutae o diversos hydrachnellos, del intersticial de aluviones de regiones sin afloramientos kársticos, los cuales son incluidos en la "Encyclopaedia Biospeologica" entre la fauna cavernícola de Venezuela. Existen diversos ejemplos de este tipo y, en nuestra opinión, carecen de sentido, ya que con ese criterio podría incluirse a toda la fauna intersticial y edáfica. Ello sólo prueba que los representantes de ese grupo zoológico poseen el potencial biológico para colonizar y diferenciar especies en una serie de habitats (no sólo cavernas).

La clasificación ecológica de los cavernícolas y el concepto de especie y de modos de especiación entre los cavernícolas, tiene también algunas implicaciones taxonómicas, a las que a continuación haremos referencia.

Una acepción del concepto evolutivo de especie considera que cada especie existe como tal durante el intervalo de tiempo entre dos eventos de especiación, por lo que -a diferencia del concepto biológico de especie- no otorga importancia a la diferenciación morfológica para su definición. Existe una marcada tendencia entre los adherentes al modelo alopátrico de considerar a las especies según esta acepción. Como en su visión cada evento de formación de una especie troglobia se da por aislamiento alopátrico e implica especiación, los troglobios de separados sistemas de cuevas son considerados especies (evolutivas) distintas, ya que cada evento de especiación es un evento evolutivo único. Así, cuando sobre una base taxonómica se encuentra la misma especie en distintas localidades, los alopatristas considerarán que se trata de especies distintas (aunque morfológicamente sean indistinguibles) y no de distintas poblaciones de una única especie. Si el mismo criterio es aplicado no ya a aislados sistemas de cuevas, sino a la distribución discontinua de cualquier organismo, los partidarios de la citada acepción del concepto evolutivo verán a cada segregado como una especie distinta, es decir, adaptarán la realidad a su concepto teórico. Los taxónomos no podrán distinguir tal multiplicación de "especies evolutivas", y la existencia de poblaciones, razas y subespecies de una única especie -según el concepto biológico de especie- carecerá de valor para los primeros. Esta utilización del concepto evolutivo de especie ha sido cuestionada por los biólogos y taxónomos que trabajan en la práctica con organismos concretos, ya que si las especies no son entidades taxonómicamente distinguibles, todo intento de clasificación resulta inútil. En realidad, en la Naturaleza existen individuos, poblaciones, razas y subespecies, es decir, diferencias por debajo del nivel específico, porque la variación (aunque existe en y entre especies) no es una gama continua, y es precisamente la función de la sistemática y de la taxonomía el distinguir tales discontinuidades y el poner unos límites -si se quiere arbitrarios- para clasificar a los organismos.

En el caso de los cavernícolas, lo que a menudo ocurre en la práctica es el hallazgo de cierto número de individuos de una especie troglobia en diversas cuevas. Si estas cuevas forman sistemas aislados unos de otros, para los que trabajan con el concepto biológico de especie serán distintas poblaciones de una única especie troglobia y ello no plantea dificultades. Aunque se entiende que entre las poblaciones separadas no hay actualmente interreproducción, también se considera que la divergencia entre tales poblaciones no ha crecido hasta el punto de hacerlas genética y morfológicamente diferentes, por lo que son tratadas como una simple especie. Si la segregación espacial desapareciera, y las poblaciones entraran en contacto, se tendría la ocasión de testar si algo impide la interreproducción, y en tal caso se podría hablar de especiación (es el caso de las "sibling" especies o especies gemelas, que es posible distinguir por el bandeado cromosómico u otras técnicas especiales no utilizadas ordinariamente en taxonomía); pero si el test no es posible, no hay por qué suponer especiación en tanto ésta no se traduzca en diferencias discernibles.

Para los alopatristas se plantean algunas dificultades. Si se reconoce que son poblaciones distintas de una especie, rápidamente tendrán que decir que ésta no es troglobia, ya que la unidad de la especie -en su concepción- sólo puede ser mantenida por el flujo de genes y ello implica que las poblaciones de diferentes sistemas de cuevas están conectadas a través de poblaciones epígeas "ocultas", que hasta el momento no han sido descubiertas, y que la existencia de tales poblaciones epígeas hacen que la especie, por definición, sea una forma troglófila (y no troglobia). Como alternativa, si no se hace la suposición anterior, los alopatristas verán a cada población como una especie distinta, pero morfológicamente indistinguible, y por lo tanto indescribible. Al no poderse describir taxonómicamente tales supuestas especies, el recurso más fecuentemente utilizado es referirse a ellas como sp-1, sp-2, sp-3, etc., como frecuente y crecientemente se aprecia en algunos trabajos publicados. Simultánea o alternativamente se afirma que cuando tales especies, aparentemente iguales, se estudien más detalladamente, se encontrará diferencias entre ellas; lo que no deja de ser una suposición. El normal proceder en biología es precisamente el encontrar las diferencias y, si las hay, describir taxonómicamente las especies. Por ello, no creemos válido el suponer diferencias cuando no han sido reconocidas ni descritas, ya que ésto no es más que invertir los términos para forzar la realidad y tratar de encajarla en un marco teórico que, en última instancia, no es más que una hipótesis no demostrada.